O Tribunal Regional Eleitoral do Distrito Federal teve sua criação autorizada na primeira sessão do Tribunal Superior Eleitoral (TSE), em 7 de junho de 1945. Sua instalação se deu em 24 de setembro de 1946, ainda no Rio de Janeiro, sob a presidência do desembargador Afrânio da Costa.

Quando a Capital da República foi transferida da Guanabara para Brasília, em 21 de abril de 1960, o Tribunal Regional Eleitoral do Distrito Federal já havia sido organizado pela Lei nº. 3.754, de 14 de abril daquele mesmo ano.

Essa lei tratava da Organização Judiciária do Distrito Federal, sua composição e competência e, em suas disposições gerais, previa que a instalação do Tribunal Regional Eleitoral do Distrito Federal se daria após a transferência da Capital da União para Brasília, em data a ser fixada pelo TSE.

A referida lei estabelecia ainda que, enquanto não fosse instalado o Tribunal do Distrito Federal, a sua circunscrição ficaria sob a jurisdição do Tribunal Regional que o TSE designasse, e isso coube ao TRE de Goiás.

Até sua efetiva instalação, a Justiça Eleitoral de Brasília, no seu primeiro grau de jurisdição, ficou sob a competência da Zona Eleitoral de Planaltina, que passou a integrar o território do Distrito Federal e parte da Zona Eleitoral de Luziânia.

O TRE de Goiás instalou temporariamente um cartório eleitoral para atender àqueles que queriam transferir seu domicílio eleitoral para a nova Capital, sendo que um dos primeiros eleitores a solicitar a transferência de seu título eleitoral foi o próprio presidente Juscelino Kubtischeck, em 3 de agosto de 1960.

Na instalação oficial da Corte do TRE-DF, que ocorreu solenemente em 06 de setembro de 1960, os desembargadores João Henrique Braune e Marcio Ribeiro foram os primeiros nomeados, respectivamente presidente e vice-presidente desta Corte.

No ano em que o TRE-DF mudou-se para Brasília, alistaram-se aproximadamente 23 mil eleitores, o que representava 15% da população que aqui vivia.

Já em outubro de 1960, cinco meses após a sua instalação, o TRE-DF organizou a sua primeira eleição: a da sucessão do presidente Juscelino Kubitscheck.

Além do Distrito Federal, o Tribunal tinha sob a sua competência presidir as eleições nos Territórios Federais de Rondônia, Roraima, Amapá e Acre.

No inicio da década de 1960, o Brasil passava por um complicado período político, o que levou à contestação do sistema de governo vigente. Com isso, em janeiro de 1963, aconteceu um referendo que contou com a participação do TRE-DF e que definiria o sistema de governo entre o parlamentarismo (sistema vigente na época) ou o presidencialismo (sagrado vencedor).

Em setembro do mesmo ano, foram realizadas as eleições municipais para o Acre, que apesar de já ter se emancipado como Estado da Federação, ainda estava sob a jurisdição do TRE-DF porque não havia sido instalada a sua Justiça Eleitoral.

Em 1965, o Tribunal Eleitoral da Capital da República organizou as eleições para deputado federal no Território de Roraima e o pleito municipal da cidade acreana de Cruzeiro do Sul.

Posteriormente, em 1966, o TRE-DF presidiu, mais uma vez, as eleições no Acre, mas desta feita para os cargos de senador, deputado federal e deputado estadual.

Novamente, em 15 de novembro de 1970, o TRE-DF presidiu as eleições para senador, deputado federal e deputado estadual do Acre, e o pleito municipal da cidade de Tarauacá.

Em 1972, foram realizadas as eleições para vereador em Rondônia e no estado do Acre, tendo sido esta a última atuação do TRE fora do Distrito Federal.

Com a Emenda Constitucional nº. 25/1985, o eleitor de Brasília passou a ter o direito de eleger os seus representantes no Congresso Nacional, fato que ocorreria em 1986, após o recadastramento de todos os eleitores da Capital.

Assim, com a redemocratização do país, a partir de 1985, o TRE-DF passou a participar ativamente das eleições presidenciais que se sucederam, bem como das eleições para os representantes dos cidadãos brasilienses no Senado Federal, Câmara dos Deputados e na recém criada  Câmara Legislativa.

A primeira instalação física do TRE-DF teve como endereço o Bloco 6, da Esplanada dos Ministérios, onde também funcionava o Tribunal Superior Eleitoral.  A partir de 1969, o TRE-DF ocupou todo o 4º andar do prédio sede do Tribunal de Justiça do Distrito Federal e dos Territórios, tendo contribuído com recursos orçamentários próprios para construção daquele edifício.

No entanto, com a emancipação política da Capital, o espaço físico já não era suficiente para comportar seus serviços administrativos e eleitorais. No intuito de garantir um melhor atendimento aos eleitores, e acomodar de forma mais adequada o seu corpo funcional, o TRE-DF, a partir de 1993, passou a ocupar dois andares do edifício Palácio do Desenvolvimento, no Setor Bancário Norte.

Como o eleitorado do Distrito Federal crescia progressivamente e havia uma enorme demanda pelos serviços eleitorais, no ano 2000 o TRE inaugurou a sua sede própria, situada na Praça Municipal Qd. 02, Lote 06, Setor de Indústrias Gráficas, Brasília-DF .

Em 2005, ficou a cargo do TRE-DF organizar o referendo sobre a proibição do comércio de armas através da participação popular, cabendo aos cidadãos decidirem sobre o futuro do Estatuto do Desarmamento. Segundo o TSE, o referendo foi a maior consulta popular já feita na história.

No ano de 2012 o TRE ampliou o edifício sede com a construção do prédio anexo, para acomodar de forma adequada os servidores e o jurisdicionado.

Nos anos de 2013 e 2014, o TRE-DF realizou o cadastramento biométrico de todo o seu eleitorado, perfazendo o total de 1.845.983 eleitores aptos a votar pelo sistema de votação biométrico digital.

O TRE-DF realizou as eleições do ano de 2014 integralmente pelo sistema biométrico de votação, conseguindo realizar a votação e a divulgação dos resultados em 1º lugar no Brasil.

As justificativas eleitorais de 2016, realizadas em 11 pontos do Distrito Federal, permitiu que os eleitores com títulos eleitorais dos estados onde ocorriam as eleições e que estivessem em trânsito na Capital no dia das eleições, pudessem justificar o voto.

Em 2018 o TRE-DF realizou a primeira eleição com processos 100% eletrônicos utilizando o PJe - Processo judicial eletrônico.

Em um ano marcado pelas restrições causadas pela pandemia do COVID-19, o Tribunal demonstrou uma grande competência em se adequar rapidamente a essa realidade em 2020.

Nos últimos anos, o TRE-DF manteve a sua missão de garantir o andamento das eleições e tornar transparente o sistema eleitoral.